灵溪镇因镇人民政府驻地位于境内土司故都灵溪河畔老司城西部猛洞坪而得名。
勺哈乡、大坝乡、抚志乡、吊井乡、灵溪镇成建制合并设立灵溪镇系永顺县政治、经济、文化中心，209国道、1801省道从境内穿过。全镇总面积96平方公里，其中耕地8400亩，稻田7400亩。辖20个村场、6个居委会，126个村（居）民小组。2001年全镇总人口5.1万人，其中非农业人口4.7万人。2001年工农业总产值1.82亿元，比上年增长2.2％，其中农业总产值2200万元；实现财政收入895.7万元，比上年增长15.5％，其中国税292万元，地税585万元，财政18.7万元；农民人均可支配收入1350元,比上年增加154元。乡镇企业是该镇的主体财源和经济支柱，行政村全部建立卫视转播站，行政+查看详细灵溪镇概况>>
2024年12月，被确定为第四批湖南省乡村旅游重点镇（乡）。
2021年5月，根据第七次全国人口普查结果，灵溪镇人口数量为15.8万人，位列永顺县各街道乡镇人口数量排行榜第1位。
土司古都老司城老司城位于县城东20余公里处的麻岔乡司城村。这座古城，本名福石城，因是土司王朝八百年统治的古都，亦称司城、老司城。土司时期，福石城是古溪州政治、经济、文化的中心，十分繁华。百姓流传，老司城分老司城摆手堂老司城摆手堂位于永顺县灵溪镇司城村老司城遗址内，原位于距此约500米处的紫荆山麓雅草坪。建造年代不详，传说是土司遗物。据当地人回忆，摆手堂是20世纪60年代复垦造田时移至今址的。摆手堂主体建老司城祖师殿老司城祖师殿位于永顺县老司城（今司城村）太平山南麓，距老司城约二公里。始建于后晋天福二年（917年），明嘉靖年间（1522—1566年）重修。前临灵溪河，后靠太平山，景色优美。祖师殿为当年老老司城子孙永享牌坊老司城子孙永享牌坊位于永顺县老司城南面若云书院前的雅草坪，建于明嘉靖年间（1522—1566年），上刻“子孙永享”四字，系明廷为表彰第26代土司彭冀南率土兵抗倭有功而立。嘉靖三十四年（155土王祠土王祠位于永顺县灵溪镇老司城村。它是古代老司城中土司王宫殿的一部分，位于宫殿的最后一进，专门供奉土司王的历代先祖。土司王宫的其他建筑均已毁弃，仅存这座土王祠。现存建筑始建于明代，清代重建。土+查看更多灵溪镇文化旅游景点>>
历史沿革：清雍正六年（1728年），灵溪镇境域改土归流后属永顺府永顺县。
民国二年（1913年），属永顺县本城保。
民国二十三年（1934年），属永保县城市区苏维埃政府。
民国二十七年（1938年），设灵溪镇。
1949年10月，属永顺县灵溪镇。
1958年10月，设立灵溪人民公社。
2015年11月，勺哈乡、大坝乡、抚志乡、吊井乡、灵溪镇成建制合并设立灵溪镇。
